Istituito con la legge 20 maggio 1985, n. 222 (il cui regolamento di esecuzione è stato poi approvato con decreto del Presidente della Repubblica 13 febbraio 1987, n. 33), il Fondo edifici di culto ha ereditato i patrimoni dei soppressi Fondo per il culto, Fondo di beneficenza e religione nella città di Roma e altre Aziende di culto, istituiti con le leggi di soppressione degli enti ecclesiastici della metà del sec. XIX e con la soppressione degli Economati dei benefici vacanti conseguente al Concordato del 1929.
Dal 1° gennaio 1987, data di entrata in funzione del nuovo ente patrimoniale, al novembre del 2001 il Fondo edifici di culto è stato amministrato nell'ambito della Direzione generale affari dei culti del Ministero dell'interno. Questa competenza era precipuamente assegnata al Servizio affari patrimoniali e al Servizio gestioni finanziarie e contabili. Nel primo Servizio, la divisione amministrazione del patrimonio provvedeva, con tre sezioni, alla rilevazione e aggiornamento della situazione patrimoniale, alle alienazioni e acquisti, agli affari relativi ai beni culturali mobili, alla cessione e retrocessione delle chiese ex conventuali, all'accertamento della posizione giuridica dei beni immobili, alla gestione della Foresta di Tarvisio e dei canoni enfiteutici e di altre prestazioni, alla locazione dei beni fruttiferi, alla segreteria del Consiglio di amministrazione, alla raccolta della legislazione, dottrina e giurisprudenza. Ugualmente entro il primo Servizio, la divisione conservazione e restauro edifici di culto, con le sue due sezioni, provvedeva ai compiti relativi alla principale finalità posta al Fondo edifici di culto dalla sua legge istitutiva. La prima sezione era competente per le chiese di proprietà nella città di Roma, la seconda per le medesime chiese site nel restante territorio nazionale. Quattro sezioni afferivano alla divisione bilancio, cassa ed economato, appartenente al Servizio gestioni finanziarie e contabili. Esse si occupavano del bilancio di previsione e del consuntivo del Fondo, delle riscossioni dei canoni, dell'acquisto di beni e strumenti di lavoro per la Direzione generale. Unità organiche annesse erano la cassa e l'economato. La divisione gestioni contabili, con le sue due sezioni, provvedeva al controllo contabile delle spese di competenza della Direzione, al trattamento di quiescenza del personale già nei ruoli delle soppresse Aziende di culto e al trattamento economico del personale laico delle chiese palatine. Ogni sezione era competente per il contenzioso relativo alle materie trattate.
L'introduzione nell'organizzazione del Ministero dell'interno dell'articolazione per Dipartimenti e Direzioni centrali, con il d.p.r. 7 settembre 2001, n. 398 ha visto, all'art. 5 del provvedimento (in parte modificato dall'art. 2 del d.p.r. 24 novembre 2009, n. 210), la separazione delle funzioni concernenti la difesa dei diritti civili relativi alle confessioni religiose, e di quelle afferenti l'amministrazione del Fondo edifici di culto, in due distinti uffici di livello dirigenziale generale: la Direzione centrale degli affari dei culti e la Direzione centrale per l'amministrazione del Fondo edifici di culto, entrambi dipendenti dal Dipartimento per le libertà civili e l'immigrazione.
Sulla base del predetto d.p.r. 398/2001 sono stati emanati quattro decreti ministeriali (18 novembre 2002, 4 agosto 2005, 28 marzo 2007 e 22 ottobre 2012) che hanno delineato anche le articolazioni interne delle Direzioni centrali e le rispettive funzioni attribuite ai dirigenti della carriera prefettizia. La tabella n. 26 allegata al d.m. del 2012 ha così prescritto, da ultimo, l'articolazione degli uffici interni alla Direzione centrale per l'amministrazione del Fondo edifici di culto:
- ufficio pianificazione e affari generali, guidato da un capo ufficio di staff (viceprefetto), che sostituisce il direttore centrale in caso di assenza o impedimento e lo supporta nella pianificazione dell'amministrazione del Fondo; è competente per gli affari generali e le questioni di massima, la segreteria del Consiglio di amministrazione del Fondo, la diffusione della conoscenza del patrimonio anche mediante iniziative editoriali, l'organizzazione e partecipazione a manifestazioni; un dirigente in posizione di staff (viceprefetto aggiunto) è responsabile dei sistemi informativi, delle rilevazioni periodiche sull'andamento del programma annuale e sullo stato delle iniziative intraprese, delle iniziative per reperire fonti esterne di finanziamento;
- area I (amministrazione del patrimonio fruttifero), sotto la direzione di un viceprefetto, responsabile dell'anzidetta amministrazione, nonché delle autorizzazioni alle riprese fotografiche, cinematografiche e televisive nelle chiese di proprietà e delle opere e degli oggetti d'arte ivi conservati, dell'uso occasionale delle chiese medesime ed infine dei prestiti di opere d'arte di proprietà;
- area II (accertamento della consistenza del patrimonio ed atti concessori per uso di culto), sotto la direzione di un viceprefetto, responsabile per la concessione in uso gratuito per il culto di chiese e rettorìe di proprietà, l'accertamento della proprietà e di altri diritti in capo al Fondo, lo spostamento di beni di proprietà e il monitoraggio dei furti e dei recuperi;
- area III (conservazione e restauro dei beni del patrimonio), sotto la direzione di un viceprefetto, responsabile della programmazione e finanziamento degli interventi di conservazione e restauro dei beni (chiese, rettorìe, opere e oggetti d'arte) del Fondo, nonché degli impianti di sicurezza;
- servizio I (documentazione), sotto la direzione di un viceprefetto aggiunto, responsabile della tenuta e aggiornamento degli inventari dei beni fruttiferi, infruttiferi e delle opere d'arte di proprietà, del sito web della Direzione, della biblioteca e delle rilevazioni statistiche.
A queste unità organizzative si aggiungono le aree IV e V, la cui responsabilità è affidata a dirigenti di II fascia, competenti per la formulazione del bilancio di previsione, le relative procedure di variazione, l'esame del consuntivo, il monitoraggio e la riscossione delle entrate, il riscontro contabile dei rendiconti delle entrate provenienti dalle Prefetture-UTG, l'amministrazione dei titoli appartenenti al Fondo. L'area V, poi, gestisce alcuni capitoli di spesa per: il funzionamento degli uffici della Direzione centrale, le liti giudiziarie, il restauro dei libri antichi della biblioteca, le missioni, il finanziamento dei progetti attuati con i volontari del Servizio civile nazionale. Da quest'area dipende l'ufficio cassa e quello del consegnatario.
Modifiche a questo assetto sono state apportate col trasferimento della biblioteca nell'ambito dell'ufficio pianificazione e affari generali, competente anche per la gestione della documentazione storica da parte della Direzione centrale, in accordo con l'Archivio centrale dello Stato. Al servizio I rimane affidato il contenzioso e l'autorizzazione degli interventi di restauro finanziati da privati o da altri enti.
Da ultimo, il decreto del Presidente del Consiglio dei Ministri 11 giugno 2019, n. 78, all'art. 5, ha di nuovo previsto l'unificazione delle funzioni attinenti ai rapporti fra lo Stato e le confessioni religiose e quelle relative all'amministrazione del patrimonio del Fondo edifici di culto, nella medesima Direzione centrale sempre dipendente dal Dipartimento per le libertà civili e l'immigrazione.