Tra i fondi archivistici conservati nell'Archivio storico, questo è il principale. Corrisponde all'archivio della Direzione generale del Fondo per il culto, passato poi, dal 1977, nell'ambito della Direzione generale degli affari dei culti. Esso è articolato in cinque subfondi, corrispondenti alle funzioni attribuite alla Direzione generale. Il primo concerne gli affari generali, riservati e del personale, di competenza degli uffici di gabinetto o di segreteria. Il secondo, il terzo e il quinto attengono ciascuno alla gestione dei diversi patrimoni affidati all'amministrazione della Direzione generale: il Fondo per culto, l'Azienda dei patrimoni riuniti ex economali, il Fondo di beneficenza e di religione nella città di Roma. Il quarto subfondo concerne gli atti del Consiglio di amministrazione competente nella gestione dei primi due patrimoni. Il Fondo speciale per Roma aveva un proprio Consiglio di amministrazione, i cui atti sono compresi nel citato quindo subfondo.