Nel Ministero di grazia e giustizia e dei culti - così denominato subito dopo l'Unificazione e munito anche delle competenze sui culti acattolici dal regio decreto 16 ottobre 1861, n. 275, - delle nove divisioni, stabilite con decreto ministeriale 20 gennaio 1863 (v. «Annuario giudiziario del Regno d'Italia», Anno 1, 1863, pp. XVII, 5-10), si occupavano dei culti la seconda («Culti - Persone e diritti») e la terza («Culti - Beni e stabilimenti di culto»). Ciascuna era ripartita in due sezioni. Le due divisioni facevano capo a un direttore superiore dei culti. Successivamente, in forza del r.d. 24 dicembre 1864, n. 2082 (in vigore dal 17 gennaio 1865), le divisioni furono elevate al rango di Direzione generale, con la denominazione di Direzione generale per gli affari dei culti. Negli organigrammi riportati dalle annate 1865 e 1866 del «Calendario generale del Regno», si fa menzione del Direttore generale dei culti; poi però, nelle annate successive, si registra sempre un Direttore generale senza altra specificazione, e mai si nomina la Direzione generale in parola.
Con il r.d. 4 nov. 1866, n. 3331 le nove divisioni furono ridotte a quattro, conservandosi però, fino a nuove disposizioni, una quinta divisione per gli affari di amministrazione e di contabilità. In questo nuovo assetto, la terza divisione risulta quella «per gli affari dei culti». Essa assunse in seguito varie denominazioni, come riporta il «Calendario generale del Regno».
Dal 1870 la troviamo investita degli «Affari di culto, giurisdizione e polizia ecclesiastica», mentre la divisione quarta risulta competente su «Affari di culto, patrimonio ecclesiastico». Si evince che le divisioni del Ministero erano allora in totale sette, e tale situazione viene documentata dal «Calendario generale del Regno» fino al volume relativo al 1897.
Con d.m. 17 febbraio 1899 fu introdotta la Direzione generale dei culti e del notariato, articolata in tre divisioni: la sesta e la settima per i culti, l'ottava per il notariato (la numerazione delle divisioni è da intendersi riferita al totale complessivo di esse nel Ministero).
Il Ministero conobbe una compiuta organizzazione per Direzioni generali, divisioni e sezioni, con il d.m. 23 aprile 1904. La materia dei culti fu attribuita a una Direzione generale dei culti, degli affari penali e delle grazie, ripartita in quattro divisioni: la divisione sesta era competente sulla giurisdizione e polizia ecclesiastica, con tre sezioni; la divisione settima si occupava del patrimonio ecclesiastico, con quattro sezioni.
Nel nuovo ordinamento stabilito dal d.m. 5 dicembre 1906 si ebbe poi una Direzione generale per i culti e il notariato, con tre divisioni, della quali la settima per la giurisdizione e polizia ecclesiastica e l'ottava per il patrimonio ecclesiastico.
Infine, la materia ecclesiastica fu attribuita interamente, senza competenze di altra natura, a una sola Direzione generale, denominata Direzione generale dei culti, nella sistemazione prevista dal d.m. 16 marzo 1911. La divisione undicesima era destinata alla giurisdizione e polizia ecclesiastica; la divisione dodicesima aveva competenza sul patrimonio ecclesiastico. Modifiche alle attribuzioni degli uffici furono dettate dal successivo d.m. 30 ottobre 1914.
Alle dipendenze di questa Direzione generale era anche una delle due divisioni di ragioneria del Ministero. Essa funzionava per la revisione dei bilanci e dei resoconti consuntivi degli Economati generali dei benefici vacanti e di altri enti speciali di culto (Pio istituto della Santa Casa di Loreto, Reali basiliche palatine pugliesi, Opera di Terrasanta di Napoli e di Sicilia, chiesa di San Bernardino alle Ossa in Milano, Collegio italo-greco in San Demetrio Corone, Mensa arcivescovile di Monreale, Deputazione per il restauro del duomo di Monreale, ecc.). Tale ragioneria fu poi formalmente istituita, con la denominazione di Ragioneria per il servizio degli economati dei benefici vacanti ed altri enti speciali di culto, dal decreto legge luogotenenziale 20 giugno 1915, n. 991.
Con il nuovo ordinamento degli uffici e del personale del Ministero della giustizia e degli affari di culto (così denominato dal 1919), stabilito dal r.d. 2 dicembre 1923, n. 2572, i servizi vennero individuati in un Ufficio del personale e tre Direzioni generali (della giustizia, dei culti, delle carceri e dei riformatori), cui si aggiungevano altri tre Uffici (legislativo, delle traduzioni, di economato e cassa). Della Direzione generale dei culti (la quale comprendeva peraltro le due solite divisioni di polizia e giurisdizione ecclesiastica, e del patrimonio ecclesiastico) dovevano inoltre far parte anche gli uffici della Direzione generale del fondo per il culto, che era pertanto da considerarsi soppressa; i servizi di essa sarebbero stati riordinati entro il 31 marzo del 1924.
Tale ultima disposizione fu però realizzata solo con il r.d. 29 giugno 1924, n. 1086, il quale dichiarava che gli uffici della Direzione generale del Fondo per il culto erano soppressi con il 31 dicembre successivo, ma taceva del tutto sul «numero delle divisioni» fra cui si sarebbero dovuti ripartire i servizi, come era nella previsione del regio decreto del 1923. In realtà, venne istituita una Amministrazione autonoma del Fondo per il culto, che, insieme alla gestione del Fondo speciale di religione e beneficenza nella città di Roma, fu affidata al direttore generale dei culti, «con la qualità di amministratore». Le divisioni appartenenti a tale Amministrazione rimasero le stesse già presenti nella soppressa Direzione generale, e dunque venne meno l'ipotesi di un accorpamento entro la Direzione generale dei culti. Infine, con legge 14 aprile 1927, n. 514 l'Amministrazione autonoma fu posta sotto la direzione di un proprio amministratore generale, alla immediata dipendenza del Ministro, ed equiparato a tutti gli effetti ai direttori generali.
Nel nuovo ordinamento dei servizi del Ministero, determinato con il r.d. 27 ottobre 1927, n. 2187, alla Direzione generale dei culti fu attribuita la nuova denominazione di Direzione generale degli affari di culto. Nell'«Annuario» del Ministero per il 1929, essa risulta suddivisa in cinque uffici: «vigilanza sugli enti ecclesiastici», «sovrana placitazione», «regalìa beneficiaria e personale economale», «patrimonio ecclesiastico», «restauri agli edifici inservienti al culto».
La medesima ripartizione interna risulta anche dopo il passaggio della Direzione generale - insieme a quella del Fondo per il culto - dal Ministero di grazia e giustizia al Ministero dell'interno, in forza del r.d. 20 luglio 1932, n. 884. Il regio decreto-legge 19 agosto 1932, n. 1080 (convertito dalla legge 6 aprile 1933, n. 455) disciplinava il passaggio del personale dall'uno all'altro dicastero ed inoltre stabiliva che le competenze in materia di culti, già spettanti alle Procure generali del Re presso le Corti d'appello e agli annessi uffici per gli affari di culto, sarebbero passate alle Prefetture. Il r.d.l. 28 settembre 1933, n. 1281 (convertito dalla l. 5 febbraio 1934, n. 522) provvedeva alla modifica dei ruoli organici dei Ministeri coinvolti nel trasferimento degli uffici.
Nel 1935 si trova per la Direzione generale degli affari di culto la seguente organizzazione: ufficio di segreteria; divisione A (politica ecclesiastica); divisione B (affari giuridici e amministrativi). Ciascuna divisione era articolata in tre sezioni. Questa configurazione risulta anche negli anni successivi al r.d. 15 aprile 1940, n. 452 sulla ripartizione dei servizi dell'Amministrazione centrale del Ministero dell'interno, nel quale venne confermata la denominazione di Direzione generale degli affari di culto. Dalla «Guida Monaci» si possono comunque rilevare in questo assetto le seguenti variazioni: l'aggiunta di una divisione affari generali (dal 1945); la nuova denominazione di divisione affari riservati e segreteria assunta dall'ufficio di segreteria (dal 1955).
Il d.m. 24 maggio 1957 fissava la struttura destinata a durare fino al 1969. Essa era organizzata in una segreteria e quattro divisioni (affari generali e riservati, riconoscimenti giuridici, autorizzazioni e tutela, culti acattolici): ciascuna delle prime tre ripartita in tre sezioni, l'ultima composta da un'unica sezione.
Dopo il riordinamento introdotto dal d.m. 25 giugno 1969, la Direzione generale risulta composta da un ufficio studi e cinque servizi (al posto delle divisioni): affari riservati e coordinamento, affari generali, riconoscimento enti ecclesiastici, patrimonio enti ecclesiastici, culti acattolici (cfr. «Guida Monaci», 1971).
Con il d.m. 2 agosto 1973, che descriveva in dettaglio le competenze delle singole unità organizzative, si tornava alla precedente strutturazione in divisioni: affari riservati e generali, enti ecclesiastici, culti acattolici. Alla Direzione generale era assegnato un viceprefetto con compiti di ispettore generale, il quale, alle dirette dipendenze del direttore, avrebbe dovuto accertare in via continuativa la regolarità amministrativa e contabile e il corretto svolgimento dell'azione amministrativa, coordinando l'attività delle divisioni. Il successivo d.m. 16 maggio 1974 portava tuttavia il numero delle divisioni a quattro: affari generali e coordinamento, riconoscimenti giuridici e vigilanza, affari patrimoniali enti ecclesiastici, culti acattolici.
Arriviamo così alle soglie del d.p.r. 24 luglio 1977, n. 617, il quale previde la fusione della Direzione generale degli affari di culto e di quella del Fondo per il culto, a decorrere dal 1° ottobre 1977, in un'unica Direzione generale che avrebbe assunto la denominazione di Direzione generale degli affari dei culti.