La legge 29 maggio 1855, n. 878, per la soppressione nello Stato sabaudo di diversi enti ecclesiastici, istituiva, con il patrimonio di essi, la Cassa ecclesiastica, la cui Amministrazione veniva affidata al direttore generale del Debito pubblico, assistito da un Consiglio speciale (art. 6).

L'istituzione dell'Ufficio centrale fu prevista dal regio decreto 2 luglio 1855, n. 917 (pubblicato il 6 luglio) che approvava il regolamento esecutivo della citata l. 878/1855. L'art. 5 dichiarava che il personale sarebbe stato indicato in una «apposita pianta, vista d'ordine del re dal ministro di giustizia e affari ecclesiastici». Gli impiegati, nominati nella misura delle esigenze del servizio, avrebbero avuto il medesimo status degli impiegati dello Stato, ma sarebbe stati posti a carico della Cassa ecclesiastica (art. 7). Nel caso essi provenissero da altre amministrazioni o dall'ordine giudiziario, avrebbero conservato i diritti e la posizioni acquisite nelle rispettive carriere, con ricostruzione di queste nell'eventualità di richiamo nei precedenti uffici (art. 8).

Come previsto dall'art. 14 del regio decreto 917/1855, il ministro per gli affari ecclesiastici, di grazia e giustizia emanava in data 19 novembre 1855 un decreto con il regolamento d'ordine interno per l'Amministrazione della Cassa ecclesiastica. Tutto il titolo II di esso era dedicato all'organizzazione e alle attribuzioni dell'Ufficio centrale. Oggetto del capo I era la corrispondenza, il protocollo, la procedura di distribuzione degli affari fra i diversi servizi dell'Ufficio, la fascicolazione. Dell'archivio era trattato in breve nel capo II. Il seguente capo III si diffondeva estesamente sulla disciplina degli impiegati, mentre il capo IV trattava nello specifico le funzioni dell'economo, incaricato delle spese d'ufficio e della sorveglianza sul materiale acquistato. Infine, il titolo III esponeva meticolosamente il servizio e la condotta che dovevano tenere gli uscieri. Secondo una nota allegata al regolamento, le attribuzioni dell'Ufficio centrale dovevano essere così ripartite:
- segreteria: personale dell'Ufficio centrale e sorveglianza sull'andamento del servizio; questioni generali sull'applicazione della legge e affari diversi relativi alle singole "posizioni"; redazione dei verbali del Consiglio speciale e corrispondenza con la Commissione di sorveglianza; diramazione delle circolari; servizio di protocollo e di archivio;
- primo uffizio: presa di possesso e accertamento della condizione giuridica e dell'asse economico degli enti colpiti dalla legge di soppressione; concentramento delle famiglie religiose; alienazione di beni immobili applicati alla Cassa ecclesiastica; affrancamento di censi, livelli e altre prestazioni;
- secondo uffizio: amministrazione dei beni della Cassa; esecuzione dei contratti di mezzadria; vendita di derrate provenienti da beni coltivati a colonia parziaria; affitto di beni immobili; transazioni riguardanti diritti di proprietà e di servitù; vendita del legname di boschi di alto fusto; opere di manutenzione o di restauro; assicurazione contro l'incendio e la grandine; contribuzioni dirette e tassa di manomorta; applicazione della quota di annuo concorso;
- terzo uffizio: contabilità; tenuta e aggiornamento dei registri di sommario per ciascuna categoria di introiti; esazioni da farsi dal cassiere e dagli agenti demaniali; mandati di pagamento; pensioni da pagarsi ai religiosi; mutui attivi e passivi; investimenti in cedole del Debito pubblico; conti individuali con i singoli creditori e debitori verso la Cassa ecclesiastica; conto di entrata e di uscita per ciascuna casa religiosa e per i singoli benefici vacanti; esame dei conti del cassiere.

A proposito del cassiere, era prescritto che questi, come il direttore generale, fosse lo stesso funzionario in servizio presso l'Amministrazione del debito pubblico, con l'obbligo tuttavia di tenere separati i fondi delle due Amministrazioni (r.d. 917/1855, art. 4).

Dopo quella del direttore generale, la responsabilità più rilevante era quella attribuita al segretario capo, il quale, oltre a curare i rapporti con il Consiglio speciale, aveva la sorveglianza sugli uffici, con la facoltà di formulare «proposizioni [...] nell'interesse del servizio». Dal 1857 il posto di segretario capo venne commutato in quello di primo segretario, che poi però fu soppresso a partire dal 1862, quando venne creato il posto di ispettore generale. Le funzioni del primo segretario furono nel contempo assegnate a uno dei quattro capi divisione. Nel frattempo, infatti, gli uffizi erano stati sostituiti prima dalle sezioni e poi dalle divisioni. Secondo i dati desumibili dal «Calendario del Regno», si passò da una trentina d'impiegati circa nel 1858 a oltre una settantina nel 1864.

L'«Annuario giudiziario del Regno d'Italia» relativo al 1863 permette di apprezzare i mutamenti intervenuti nell'organizzazione, anche per la crescita della compagine dell'Amministrazione in seguito all'espansione della sua competenza territoriale. Il volume citato, a differenza degli altri del medesimo repertorio, nonché dei volumi del «Calendario del Regno», è l'unico a riportare, oltre all'elenco completo degli impiegati con nome e qualifica di ciascuno, anche l'articolazione organizzativa dell'Ufficio centrale con la denominazione delle singole unità e le rispettive attribuzioni. Troviamo dunque gli uffici descritti come di seguito:
- Gabinetto. Gli era demandata l'assunzione e la gestione del personale, compreso quello degli uffici periferici; il controllo del servizio anche in periferia, mediante rapporti e relazioni degli ispettori; il pagamento degli assegni concessi ai Comuni di Umbria e Marche per l'istruzione e la beneficenza; le cauzioni dei contabili; i sussidi dei preti sospesi a divinis; la corrispondenza confidenziale; le gratificazioni, le onorificenze, i sussidi; il funzionamento e la dotazione dell'Ufficio centrale. Sul piano della produzione documentaria si segnala, innanzitutto, un «protocollo speciale del Gabinetto», poi «registri del personale» e una «rubrica generale degli impiegati», ed infine la registrazione dei decreti e delle circolari.
- Segreteria. Ad essa competeva la tenuta del protocollo generale, nonché la redazione dei verbali del Consiglio speciale. L'ufficio esercitava poi alcune delle funzioni più importanti previste dalla normativa di soppressione, come la liquidazione delle congrue e le disposizioni relative ai fabbricati dei conventi e dei monasteri soppressi, autorizzandovi la permanenza dei religiosi, o, al contrario, ordinandone lo sgombero e il trasferimento dei religiosi stessi in altre sedi, per la concessione degli immobili in vendita o in affitto alle amministrazioni governative o comunali; la vendita degli oggetti mobili dei conventi, la destinazione delle biblioteche e degli oggetti d'arte, l'ufficiatura delle chiese e l'adempimento dei legati pii e degli oneri religiosi.
- Prima divisione. Provvedeva al contenzioso e alle transazioni, ai rapporti con gli avvocati dell'Amministrazione, al pagamento degli onorari e delle spese di lite.
- Seconda divisione, articolata in tre sezioni. Le erano affidate le prese di possesso; l'accertamento e liquidazione dell'asse economico attivo e passivo degli enti colpiti, con il pagamento dei debiti relativi; gli atti della gestione patrimoniale comportante l'alienazione dei beni (riscatto di censi, svincolo di enfiteusi, vendite, passaggio dei beni al Demanio). L'ufficio si occupava poi della materia relativa ai benefici soppressi e, di conseguenza, dell'adempimento dei legati pii provenienti da quegli enti.
- Terza divisione, articolata pure in tre sezioni. Era impegnata anch'essa nell'amministrazione del patrimonio, curando gli affitti, la manutenzione e i restauri dei beni, la riscossione della quota di concorso, il servizio delle ipoteche, la contabilità generale e i resoconti.

La sede dell'Ufficio centrale fu sempre in Torino, anche dopo il trasferimento del Ministero di grazia e giustizia e dei culti nella nuova Capitale nella primavera del 1865. Successivamente alla soppressione della Cassa ecclesiastica con la legge 7 luglio 1866, n. 3036, l'Ufficio continuò a funzionare fin verso il novembre di quell'anno come Sezione temporanea di stralcio del Fondo per il culto, per il disbrigo delle pratiche ancora in corso riguardanti il vecchio ente patrimoniale, secondo le disposizioni di cui al capo IV del decreto luogotenenziale 21 luglio 1866, n. 3070, che approvava il regolamento esecutivo della l. 3036/1866.

Il regolamento sopra citato (r.d. 917/1855) delineava anche la rete amministrativa periferica facente capo all'Amministrazione della Cassa ecclesiastica nei territori dello Stato sabaudo, pressappoco coincidente con le attuali regioni Piemonte, Liguria e Sardegna. La presa di possesso dei beni degli enti soppressi doveva essere effettuata nella città di Torino e nel suo territorio dal ricevitore della tassa di successione, mentre negli altri luoghi dagli "insinuatori delle tappe" nelle cui circoscrizioni erano i beni medesimi. Sarebbe stata dunque soprattutto l'amministrazione demaniale, rappresentata dagli insinuatori (a Torino però sempre dal ricevitore della tassa di successione), dipendenti dalle diverse Direzioni demaniali, a sostenere l'azione dell'Amministrazione in periferia: a collaborare per l'accertamento della rendita netta dei beni appresi alla Cassa ecclesiastica, anche per la fissazione dell'assegno a favore dei religiosi e degli ecclesiastici appartenenti alle chiese collegiate soppresse; a stabilire, in collaborazione con gli intendenti, i ruoli per la riscossione dell'annua quota di concorso; a riscuotere i redditi e le somme destinate a confluire direttamente, o attraverso le tesorerie provinciali, nelle mani del cassiere della Cassa ecclesiastica. Nei rispettivi uffici, i contabili demaniali avrebbero dovuto formare per questi cespiti scritture distinte da quelle relative all'amministrazione demaniale: un registro di consistenza o catasto dei beni immobili; quattro sommarii, ossia elenchi delle entrate distinti per categoria (affitti, censi, canoni, rendite diverse, crediti, somme incassate per la vendita di immobili); un registro per le riscossioni delle quote di concorso; un registro giornale delle riscossioni. I pagamenti a carico della Cassa dovevano invece essere effettuati o direttamente dal cassiere, o dai tesorieri provinciali.

Se nelle province napoletane la gestione del patrimonio fu affidata a una Direzione speciale, alla quale facevano capo, come nello Stato sabaudo, gli agenti dell'amministrazione demaniale, nell'Umbria e nelle Marche con il r.d. 8 dicembre 1861, n. 394 fu istituita invece una struttura periferica specifica, sottoposta all'Ufficio centrale di Torino e articolata in uffici di ispezione (4 nelle Marche: Ancona, Macerata, Fermo, Pesaro; 3 in Umbria: Perugia, Foligno, Spoleto) e dipendenti ricevitorie (17 nelle Marche, 14 in Umbria), con l'ausilio di 31 agenti rurali.

Il servizio venne regolato minuziosamente dal r.d. 8 dicembre 1861, n. 408 novies. Gli ispettori, i sotto-ispettori, i ricevitori, gli applicati e gli scrivani erano nominati dal re, su proposta del ministro di grazia e giustizia e dei culti. Quest'ultimo invece nominava i volontari, su proposta del direttore generale, al quale infine spettava la nomina degli agenti rurali e degli usceri. Nel rispettivo circolo, gli ispettori dirigevano il servizio, verificavano e sistemavano la contabilità dei ricevitori, sorvegliavano l'esatto adempimento delle incombenze da parte di tutti gli impiegati. Nel regolamento erano puntualmente enumerate le scritture da conservare negli uffici di ispezione, prescritte le regole per la corrispondenza, per la tenuta dell'archivio e della contabilità, per il comportamento e le funzioni degli impiegati. La stessa cura veniva dedicata alla regolamentazione degli uffici diretti dai ricevitori, ai quali spettava il compito di amministrare i beni passati dagli enti soppressi alla Cassa ecclesiastica e di riscuotere (con il godimento di un aggio) i proventi che ne derivavano. Posti direttamente agli ordini dei ricevitori, gli agenti rurali dovevano sorvegliare la regolare coltura dei terreni e dei boschi di proprietà della Cassa; vigilare sull'esecuzione degli obblighi previsti dai contratti di affitto e locazione; denunciare eventuali abusi; accertare le riparazioni occorrenti ai fabbricati rurali, alle rive fluviali, agli acquedotti, ecc..

Presso gli uffici d'ispezione e le ricevitorie erano poi previsti complessivamente 17 volontari fra i diciotto e i trent'anni d'età, il cui servizio, previa selezione mediante esame, si sarebbe svolto a titolo gratuito e anzi dietro versamento di una cauzione non inferiore a mille lire. Essi avrebbero potuto essere anche destinati alla reggenza di ricevitorie vacanti, ma in questo caso con retribuzione. Dopo un anno di servizio i volontari avrebbero sostenuto esami, il cui risultato, insieme al giudizio espresso sul loro operato, avrebbe determinato la loro iscrizione e l'ordine di preferenza in una tabella per la nomina all'impiego retribuito.

Norme particolari erano dedicate agli affitti, ai relativi incanti e stipulazioni; ai boschi; alle contribuzioni fondiarie e alla tassa di manomorta; alle riparazioni; alle vendite di beni immobili e relativi incanti; alla quota di annuo concorso (per la cui determinazione e riscossione erano competenti i ricevitori); all'amministrazione dei censi, canoni e annue prestazioni, e relativi riscatti; alla riscossione dei prestiti; alla tenuta dei registri di consistenza (catasto degli immobili), dei sommarii (registri dei crediti classificati in quattro categorie), delle scritture contabili; alla provvigione (aggio) dei ricevitori; agli oneri religiosi connessi ai beni; al pagamento delle pensioni in favore dei religiosi; alle prese di possesso; al contenzioso.

Con la soppressione della Cassa ecclesiastica questa struttura periferica fu assorbita da quella demaniale, alle dipendenze della quale passarono i ricevitori. Gli Uffici di ispezione, invece, chiusero e trasmisero le loro carte alle Direzioni provinciali del demanio.